Джон Кэролл Линч родился 1 августа 1963 года в Боулдере, штат Колорадо, США. Детство будущего актёра прошло в Денвере. У него есть брат Дэниэл и сестра Нора. Как признавался сам Джон, стать актёром его подтолкнула постановка в школьном театре, где играл его брат. Джон так вдохновился спектаклем, что сразу записался в театральный кружок. В 1986 году окончил Американский католический университет со степенью бакалавра изобразительных искусств.
Начинал свою актерскую карьеру в Театре Гатри, где проработал восемь лет. Его дебютом в кино стал фильм «Старые ворчуны», но известным актёр стал после небольшой роли в фильме братьев Коэн «Фарго». Его стали охотно приглашать в другие проекты, хотя в основном актёр играет второстепенные роли. По мнению многих зрителей и поклонников Линча, лучше всего ему удаются роли отрицательных персонажей и злодеев.
В 1997 году он женился на актрисе Бренде Веле, с которой счастлив в браке уже более 20 лет.
Актёр продолжает играть в театре, участвует во многих спектаклях в разных городах Америки. Также активно снимается в кино и сериалах, приглашают его и на главные роли в крупных проектах.
Актеру часто приписывают родство с режиссером Дэвидом Линчем, но это ошибочно. Они только однофамильцы;
Режиссерский дебют Джона Кэролла – фильм «Счастливчик» – получил номинацию на премию «Сатурн» и положительные отзывы критиков;
У актёра двое приемных детей;
Озвучивал одного из персонажа в мультсериале «Американский папаша»;
Актёр был одним из преподавателей выпускной актерской программы в Университете Миннесоты;
Жена Джона Кэролла Линча старше его на 17 лет. Она также играла в труппе Театра Гатри, где начинал свою карьеру актер;
Джон Кэролл Линч был первым, на кого обратил внимание режиссер Дэвид Финчер, подбирая актера на роль Артура Ли Аллена в «Зодиаке». Тот видел его в «Готике» и был так впечатлен, что отдал роль ему.
